Atypische Spermatozoenbildung beiEpitonium tinctum

Abstract

Besides typical spermatozoa, which fertilize eggs, extraordinarily large atypical spermatozoa of extremely bizarre shape are formed in the testis of the protandric marine snailEpitonium tinctum (Carpenter). The characteristics of atypical spermatogenesis are described. Two kinds of spermatocytes are present, which evidently develop from the same spermatogonia. Atypical spermatocytes fail to undergo meiotic changes and cell divisions. They have a high RNA content and show considerable growth of cytoplasma and nucleus, similar to the development of oocytes. Upon attaining a certain size, the nucleus breaks down and the chromosomes appear in tetraploid number; this polyploidization is apparently caused by endomitotic chromosomal replication. Thereafter, formation of caryomerites occurs, i. e. each chromosome forms a small nuclear vesicle within the cytoplasm. During further development, the chromosomes degenerate and the caryomerites disintegrate. Densely arranged centrioles appear in great numbers on the periphery of the cell pole, which becomes the posterior part of the spermatozoon; these give rise to cilia and axial filaments which grow through the cell body. Yolk-like particles showing a positive PAS-test for polysaccharides are formed in the cytoplasm. During this process the RNA content of the cell decreases. In mature atypical spermatozoa, which have become anucleate, neither DNA nor RNA could be detected by Feulgen-technique and by methylgreen pyronin staining, respectively. Due to the peculiar growth of the filaments, the atypical spermatid differentiates into a flat, bilaterally symmetrical plate, from which a tail emerges loaded with PAS-positive bodies; this tail region attracts thousands of typical spermatozoa. The atypical spermatozoa, to which the typical spermatozoa are attached, are called spermatozeugmata. They measure about 1 mm in length. In sea-water they move forward, for a short time, by means of undulations of the fibrous plate and the tails of typical spermatozoa. Special features of morphogenesis and physiology of atypical spermatozoa are outlined, with particular reference to extremely differentiated atypical male sex cells in other prosobranchiates. Some aspects of cytodifferentiation and its control after disappearance of the nucleus in the atypical spermatids are discussed. A functional significance of the spermatozeugmata for sperm transference inEpitonium tinctum and other species of Scalidae, Janthinidae and Cerithiopsidae could not be ascertained. However, observations inOpalia crenimarginata (Bulnheim 1962) andEpitonium tinctum indicate some physiological function of atypical spermatozoa: by forming polysaccharide-containing granules, which later dissolve during disintegration of atypical spermatozoa in the female genital ducts, they appear to contribute towards the nourishment of typical spermatozoa. According to the hypothesis ofAnkel (1930), atypical spermatozoa formation in prosobranchiates may result from the action of spermatogenetic as well as oogenetic potencies; hence, the atypical spermatozoa ofEpitonium tinctum are considered as hermaphrodite germ cells. This interpretation is supported by the similarity of certain developmental processes in gametogenesis, mainly in regard to growth and to formation of reserve polysaccharides in oocytes as well as in atypical spermatocytes.

Zusammenfassung

1. Im Hoden des protandrischen HermaphroditenEpitonium tinctum (Carpenter) entstehen neben befruchtungsfähigen, typischen Spermatozoen auch außergewöhnlich große und hochdifferenzierte, jedoch kernlose atypische Samenzellen. Diese sind das Ergebnis eines abnormen, jedoch artspezifisch festgelegten Differenzierungsvorganges.

2. Die atypischen und typischen Spermatozyten gehen augenscheinlich aus den gleichen Spermatogonien hervor, doch unterbleiben bei ersteren meiotische Vorgänge. In den atypischen Spermatozyten vollzieht sich eine intensive RNS-Synthese, die von einer beträchtlichen Volumenzunahme von Zytoplasma und Nukleus begleitet ist.

3. Nach Erreichen eines bestimmten Größenstadiums löst sich der Kern auf (abortive Reifungsteilung), und die Chromosomen treten in tetraploider Zahl hervor. Diese Polyploidisierung ist offensichtlich das Ergebnis einer Endomitose während der Wachstumsphase.

4. Die Chromosomen bilden Teilkerne (Karyomeriten), die an die Peripherie einer Zellhälfte wandern. Sie erfahren eine fortschreitende Degeneration, wobei sie sich im Verlauf der weiteren Formbildung im Zytoplasma auflösen.

5. Nach einer multiplen Zentriolenvermehrung ordnen sich an dem den Teilkernen gegenüberligenden Zellpol zahlreiche Zentriolen an. Sie bilden extrazellulär Zilien und intrazellulär Zentrodesmosen aus, die in einem geschlossenen Verband als Achsenkörper durch die Zelle hindurchwachsen und ihr damit eine bilaterale Symmetrie aufprägen.

6. Im Zytoplasma der atypischen Spermatide entstehen Deutoplasmaschollen, welche PAS-positiv reagieren, jedoch keine RNS enthalten. Mit fortschreitendem Wachstum verringert sich der Gehalt an RNS im Zytoplasma. In reifen atypischen Spermatozoen sind weder DNS noch RNS zytochemisch nachweisbar.

7. Infolge der Eigenart des Wachstums der fibrillären Zentriolderivate differenziert sich die atypische Spermatide zu einer aus zwei Regionen bestehenden etwa 1 mm großen Zelle. Sie gliedert sich in eine bilateralsymmetrische Fibrillenplatte (Treibplatte) und einen langgestreckten Stiel, der die polysaccharidhaltigen Einschlüsse enthält. Nach vollzogener Reifung heften sich zu vielen Tausenden die typischen Samenelemente an den Stiel des atypischen Spermatozoons, das dann als Spermatozeugma bezeichnet wird.

8. Die Besonderheiten der Morphogenese und Physiologie der atypischen Spermatozoen werden vergleichend unter spezieller Berücksichtigung extrem differenzierter atypischer Samenzellen betrachtet. Unter anderem werden das Auftreten von Polysacchariden in den atypischen Spermatozoen der Prosobranchia und die Frage nach der Steuerung der Zelldifferenzierung beim Fehlen des Kernes erörtert.

9. Hinsichtlich der Morphologie des Genitalsystems, der Lebensweise und des Verhaltens atypischer Spermatozoen lassen sich weder beiEpitonium tinctum noch bei anderen Arten mit Spermatozeugmenbildung überzeugende Beweise für eine besondere funktionelle Bedeutung dieser Gebilde bei der Samenübertragung erbringen. Verschiedene Hinweise sprechen jedoch für eine nutritive Funktion der atypischen Spermatozoen, die durch ihre Reservestoffe und deren Freiwerden eine physiologisch wichtige Rolle für die Erhaltung der typischen Spermatozoen, insbesondere nach der Samenübertragung in den weiblichen Genitaltrakt, zu spielen scheinen.

10. Abschließend werden einige Gesichtspunkte bezüglich der AuffassungAnkels (1930a) behandelt, nach der die atypischen Spermatozoen der Prosobranchia zwittrige Geschlechtszellen darstellen, in denen sich neben spermatogenetischen auch oogenetische Potenzen manifestieren. Diese Interpretation der atypischen Spermatozoenbildung, die durch zytochemische Befunde gestützt wird, kann auch beiEpitonium tinctum zugrunde gelegt werden.